Imparatul Go-Daigo a putut sa reînnoiască puterea imperiala in Kyoto si sa darame Kamakura Bakufu in anul 1333. Totusi, revenirea vechilor birouri imperiale in restaurarea Kemmu (1334) nu a durat mult pentru ca vechiul sistem administrativ era demodat, iar aplicarea lui si oficialii incapabili au esuat in a obtine sprijinul puternicilor detinatori de pamanturi.

Ashikaga Takauji, care a luptat pentru imparat in trecut, a confruntat curtea imperiala si a reusit sa captureze Kyoto in anul 1336. Go-Daigo, ca urmare, a fugit la Yoshino in sudul Kyoto-ului unde a stabilit curtea Sudica. In acelasi timp, un alt imparat a fost numit in Kyoto. Acest fapt a fost posibil datorita unei dispute de succesiune care avea loc intre cele doua ramuri ale familiei imperiale inca de la moartea imparatului Go-Saga in 1272.

In anul 1338 Takauji s-a autodenumit shogun si si-a constituit guvernul in Kyoto. Cartierul Muromachi unde se aflau cladirile guvernamentale in 1378 a dat denumirea guvernului si perioadei istorice.

Au exista doua curti imperiale in Japonia timp de 50 de ani: curtea Sudica si cea Nordica. Ele au avut cateva conflicte de disputat. Curtea Nordica era de obicei intr-o pozitie mai avantajoasa; cu toate astea, curtea Sudica a reusit sa captureze Kyoto de mai multe ori in perioade scurte de timp ceea ce conducea la devastarea capitalei intr-un mod regulat. Curtea Sudica a renuntat in final in 1392, iar tara a redevenit condusa de un singur imparat.

La mijlocul epocii shogunului Ashikaga Yoshimitsu (1368 – 1408), Muromachi Bakufu putea sa controleze provinciile centrale, dar a pierdut treptat influenta sa asupra regiunilor indepartate. Yoshimitsu a pastrat bune relatii comerciale cu China condusa de dinastia Ming. Productia in tara a crescut de asemenea datorita imbunatatirilor facute in agricultura si efectele unui nou sistem de mostenire. Aceste schimbari economice au determinat dezvoltarea pietelor, cateva clase de orase si noi clase sociale.

In timpul secolelor XV si XVI, predominanta shogunilor Ashikaga si a guvernului Kyoto a scazut la aproape zero. Nou-venitii politici din epoca Muromachi erau membri ai familiilor militare, detinatoare de pamant (ji-samurai).

In anul 1542 primii negustori portughezi si misionari iezuiti au intrat in Kyushu si au adus armele de foc si crestinismul in Japonia. Iezuitul Francis Xavier a inceput o misiune in Kyoto in 1549-50. In ciuda opozitiei budiste majoritatea conducatorilor militari din vest au primit crestinismul pentru ca erau foarte interesati de comertul cu natiunile de peste hotare, in special din motive militare.

In timpul secolului al XVI-lea multi conducatori militari puternici se luptau pentru control asupra intregii tari. Unul din ei era Oda Nobunaga. El a facut primii pasi spre unificarea Japoniei prin capturarea Kyoto-ului in 1568 si cucerirea Muromachi bakufu in 1573.